Tornou-se filólogo e professor universitário, tendo sido professor de anglo-saxão (e considerado um dos maiores especialistas do assunto) na Universidade de Oxford, de 1925 a 1945, e de inglês e literatura inglesa na mesma universidade, de 1945 a 1959. Mesmo precedido por outros célebres escritores de fantasia e ficção, tais como Júlio Verne, Edgar Rice Burroughs, Robert E. Howard, E. R. Eddison e William Morris, devido à grande popularidade do seu trabalho, Tolkien ficou conhecido como o "pai da moderna literatura fantástica e é amplamente considerado como um dos maiores e sem dúvida o mais bem sucedido autor da literatura fantástica de todos os tempos.
As suas obras foram traduzidas para mais de cinquenta idiomas, vendendo mais de 200 milhões de cópias e influenciando continuadamente gerações e gerações. Em 2008, The Times listou Tolkien como o sexto entre os maiores escritores britânicos desde 1945. Em 2009, a revista Forbes listou as 13 celebridades mortas que mais lucraram no respectivo ano. Tolkien ficou na quinta posição, com ganhos estimados em 50 milhões de dólares.