Filho de organista na catedral de Dijon, seguiu a carreira do pai, na qual distinguiu-se desde cedo, trabalhando em várias catedrais. Não foi apenas um dos compositores franceses mais importantes do século XVIII, como também influenciou a teoria musical. O seu estilo de composição lírica pôs fim ao reinado póstumo de Jean-Baptiste Lully, cujo modelo dominara a França por meio século.
Até 1722 Rameau compusera apenas poucas e curtas peças para teclado e obras sacras, mas a publicação de seu tratado sobre harmonia naquele ano marcou o começo de um período muito produtivo, conhecendo a fama. As suas Pièces de Clavecin foram publicadas em 1724, seguidas por um novo livro de teoria, em 1726, e de obras para teclado e cantatas, em 1729. Somente aos cinquenta anos ingressou no terreno da música cénica, compondo a sua primeira ópera, Hippolyte et Aricie, um grande sucesso que lhe valeu a posição de principal operista francês de seu tempo. Escreveu várias óperas em vários géneros, sempre acolhidas com entusiasmo, e mesmo desencadeando grandes polémicas por sua ousadia, inventividade e pelas novidades que introduziu. A sua música caracteriza-se por um dinamismo que contrasta com o estilo mais estático de Lully.
Era também professor de cravo, bastante em moda na Paris de sua época. A técnica do dedilhado dos instrumentos de teclado deve muito a Rameau. Foi "Compositor da Câmara do Rei", sendo agraciado poucos meses antes de morrer com o título de Cavaleiro. Seu funeral foi cercado de pompa, recebendo também homenagens em muitas cidades como um compositor excecional que orgulhava a nação.
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