John Denver nasceu em Roswell, Novo México. O seu pai, Henry Deutschendorf, foi um oficial da Força Aérea americana e instrutor de voo. Nasceu quando seu pai estava em missão na Base de Roswell e cresceu em várias bases aéreas do sudoeste americano. Frequentou o curso secundário em Fort Worth, Texas, e mais tarde andou na escola Texas Tech.
A sua iniciação na música ocorreu aos 12 anos, quando a sua avó lhe deu uma viola acústica Gibson. Começou a tocar em clubes noturnos enquanto andava na Universidade, de onde saiu em 1964, ao mudar-se para Los Angeles. Lá formou o Chad Mitchell Trio, que abandonou quando era conhecido como Denver, Boise and Johnson para seguir carreira a solo, a partir de 1969.
No ano seguinte, lançaria o seu LP de estreia, Rhymes and Reasons. Os quatro álbuns seguintes: Whose Garden Was This, Take Me to Tomorrow, e Poems, Prayers and Promises fizeram dele um dos artistas mais populares nos Estados Unidos.
Denver desenvolveu carreira de sucesso como cantor e compositor, e uma trajetória menor como ator. Em 1994, escreveu uma autobiografia, chamada Take Me Home. Em 1970, mudou-se para Aspen, Colorado, logo após o seu primeiro sucesso: "Leaving on a Jet Plane".
John Denver não foi reconhecido apenas por sua qualidade como músico, mas também por seu trabalho humanitário, em projetos de conservação de fauna, no Alasca, assim como em iniciativas contra a fome na África.
John Denver teve duas grandes paixões na sua vida: cantar e voar. Piloto experiente, possuiu e pilotou os seus próprios aviões, entre os quais modelos Lear Jet, mas também outros, com os quais praticava voos acrobáticos. E foi justamente a paixão pelo voo que lhe tirou a vida nas águas do mar da Califórnia em 12 de outubro de 1997, quando pilotava seu avião feito em fibra de vidro, marca Rutan, modelo Long-EZ.
A imprensa publicou versões inconsistentes e contraditórias para explicar a causa do acidente, que na verdade resultou da conjugação de muitos fatores, como costuma acontecer na maioria dos acidentes com aviões.